舞台は明治時代、陰陽寮が廃止され、かつて官職にあった陰陽師と式神たちは新たな道を模索していた。
黎明篇は千家士門（砂川脩弥）と式神との絆を描き、第二弾の玲瓏万華篇では陰陽寮復活を願っていた陰陽師・津守玲志（谷水力）と『八咫烏』の1人・兄の柾志（高橋祐理）との激戦が繰り広げられた。
今作では、新キャラクターも登場！士門の出生の秘密と、八咫烏が守る三種の神器にまつわる壮大な因縁が描かれる。士門は、自らの血に秘められた力と真実を知るため、過去と未来が交錯する千年の戦いへと足を踏み入れる。長きにわたって継承されてきた血の宿命が解き放たれたとき、果たして士門は過去と未来の狭間で何を選び、新たな希望を見出すことができるのか——。